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Dec 03, 2023

Ecofisiologia e genômica da água salobra adaptada SAR11 subclade IIIa

O volume 17 do jornal ISME,

The ISME Journal volume 17, páginas 620–629 (2023) Cite este artigo

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A Ordem Pelagibacterales (SAR11) é o grupo mais abundante de bacterioplâncton heterotrófico nos oceanos globais e compreende vários subclados com distribuições espaço-temporais únicas. O subclado IIIa é o principal grupo SAR11 em águas salobras e compartilha um ancestral comum com o subclado dominante de água doce IIIb (LD12). Apesar de seu domínio em ambientes salobros, o subclado IIIa carece de estudos genômicos ou ecológicos sistemáticos. Aqui, combinamos genomas fechados de novos isolados IIIa, novos MAGS IIIa da Baía de São Francisco (SFB) e 460 genomas SAR11 altamente completos disponíveis publicamente para o estudo pangenômico mais abrangente do subclade IIIa até o momento. O subclado IIIa representa uma família taxonômica contendo três gêneros (denominados como subgrupos IIIa.1, IIIa.2 e IIIa.3) que tiveram distribuições ecológicas distintas relacionadas à salinidade. A expansão da seleção de táxons no subclado IIIa também estabeleceu diferenciação metabólica observada anteriormente no subclado IIIa em comparação com outros subclados SAR11, como prototrofia de glicina/serina, presença de shunt de glioxilato em mosaico e potencial de síntese de polihidroxialcanoato. Nossa análise mostra ainda a flexibilidade metabólica entre os subgrupos dentro de IIIa. Além disso, descobrimos que o subclade IIIa.3 une os clados marinhos e de água doce com base em seu potencial para transporte de soluto compatível, utilização de ferro e potencial de gerenciamento de bicarbonato. A experimentação de cultura pura validou as faixas de salinidade diferencial em IIIa.1 e IIIa.3 e forneceu dados detalhados de tamanho e volume da célula IIIa. Este estudo é um passo importante para entender a diferenciação genômica, ecológica e fisiológica do subclade IIIa e a história evolutiva geral do SAR11.

O clado SAR11 (Pelagibacterales) é uma ordem diversificada de bacterioplâncton que constitui até 40% das bactérias heterotróficas na superfície dos oceanos globais [1, 2]. O clado abrange vários subclados que exibem distribuições espaço-temporais únicas em águas globais correspondentes à estrutura filogenética do grupo [1, 3]. Muito do que se sabe sobre o SAR11 vem do subclado Ia, incluindo as cepas bem caracterizadas HTCC1062 e HTCC7211 [4,5,6]. Estudos focados nesses organismos e outros genomas dentro de Ia definiram SAR11 como heterótrofos marinhos oligotróficos simplificados pelo genoma canônico [7,8,9] com requisitos específicos de nutrientes [10], sistemas regulatórios simples [7, 11, 12], auxotrofias para aminoácidos essenciais ácidos e vitaminas [13, 14], partição do fluxo de carbono para assimilação ou energia com base em concentrações externas de nutrientes [15] e sensibilidade à seleção purificadora dentro de populações estreitamente relacionadas [16]. Estudos de subclados SAR11 não-Ia forneceram evidências de adaptações genômicas e biogeografia específicas de subclados adicionais. Por exemplo, o subclado Ic contém mudanças genômicas sutis, como composição de aminoácidos, aumento do tamanho do espaçador intergênico e genes que codificam componentes da parede celular como prováveis ​​adaptações ao batipelágico [17]. Alguns membros do subclado II e Ic possuíam genes para redução de nitrato em zonas mínimas de oxigênio, fornecendo a primeira evidência de metabolismo anaeróbico facultativo em SAR11 [18]. O subclado LD12/IIIb de água doce foi recentemente cultivado e seu crescimento em baixas salinidades salobras e perda de genes de osmorregulação fornece uma hipótese para a adaptação de SAR11 em ecossistemas de água doce [19, 20].

Outro importante subclado SAR11, IIIa, que compartilha um ancestral comum mais recente com o grupo LD12/IIIb de água doce [3, 19] (doravante LD12), recebeu relativamente pouca atenção, apesar de ser um grupo chave para estudar a transição evolutiva de SAR11 de marinho para água doce. Até o momento, existem apenas dois isolados relatados, HIMB114 (isolado de Oahu, costa do HI [8]) e IMCC9063 (isolado de Svalbard, costa da Noruega [21]), mas essa falta de estudo sistemático não é indicativo da relevância de IIIa em sistemas aquáticos globais. IIIa é o subclado SAR11 mais abundante em águas salobras e sua distribuição varia com base na salinidade e na posição filogenética, com dois ramos primários representados pelos dois isolados e seus genomas [22, 23]. Em uma pesquisa do Mar Báltico, o tipo IMCC9063 de SAR11 foi o representante mais abundante em águas salobras (salinidade < 10), enquanto o tipo HIMB114 atingiu o pico em salinidade alta a salgada [22]. Uma tendência semelhante também foi observada nos estuários do norte do Golfo do México, nos quais várias unidades taxonômicas operacionais (OTUs) de SAR11 IIIa foram separadas ecologicamente por salinidades acima e abaixo de ~10 [23]. Na Baía de São Francisco (SFB), um estudo baseado em OTU do amplicon do gene 16S rRNA também descobriu que o subclado IIIa domina em salinidades mesohalinas [24]. Além disso, os dois ramos estabelecidos de IIIa foram separados por temperatura e latitude em águas polares versus águas temperadas [25]. Apesar das evidências de separação de nicho com base em suas distribuições ambientais, as tolerâncias de temperatura e salinidade desses organismos não foram testadas experimentalmente.