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Jan 13, 2024

Rotas genômicas distintas fundamentam transições para estilos de vida simbióticos especializados em profundas

Volume de comunicações da natureza

Nature Communications volume 14, Número do artigo: 2814 (2023) Citar este artigo

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As simbioses bacterianas permitem que os anelídeos colonizem nichos ecológicos extremos, como fontes hidrotermais e quedas de baleias. No entanto, os princípios genéticos que sustentam essas simbioses permanecem obscuros. Aqui, mostramos que diferentes adaptações genômicas sustentam as simbioses de anelídeos filogeneticamente relacionados com estratégias nutricionais distintas. A compactação do genoma e extensas perdas de genes distinguem a simbiose heterotrófica do verme comedor de ossos Osedax frankpressi da simbiose quimioautotrófica dos Vestimentifera do fundo do mar. Os endossimbiontes de Osedax complementam muitas das deficiências metabólicas do hospedeiro, incluindo a perda de caminhos para reciclar nitrogênio e sintetizar alguns aminoácidos. Os endossimbiontes de Osedax possuem o ciclo do glioxilato, o que poderia permitir um catabolismo mais eficiente de nutrientes derivados de ossos e a produção de carboidratos a partir de ácidos graxos. Ao contrário da maioria dos Vestimentifera, os genes da imunidade inata estão reduzidos em O. frankpressi, que, no entanto, possui uma expansão de metaloproteases de matriz para digerir o colágeno. Nosso estudo suporta que interações nutricionais distintas influenciam a evolução do genoma do hospedeiro de forma diferente em simbioses altamente especializadas.

As simbioses moldaram a vida na Terra, desde a origem da célula eucariótica até a formação de hotspots de biodiversidade, como recifes de corais1,2. As simbioses quimiossintéticas animais, nas quais as bactérias convertem compostos inorgânicos em matéria orgânica, são onipresentes em habitats marinhos3 e alimentam algumas das comunidades mais produtivas, como aquelas em torno de fontes hidrotermais4. Os vermes siboglinídeos (Annelida) muitas vezes dominam os ambientes quimiossintéticos do fundo do mar por meio de simbiose com bactérias adquiridas no ambiente5,6 que os adultos abrigam dentro de um órgão especializado chamado trofossoma7. Apesar de sua importância ecológica, as características genéticas do hospedeiro que sustentam essas simbioses foram estudadas apenas em Vestimentifera8,9,10, uma das quatro principais linhagens de Siboglinidae (Fig. 1a). Os genomas de Lamellibrachia luymesi8, Paraescarpia echinospica9, Riftia pachyptila10 e Ridgeia piscesae11 revelaram uma complexa interação molecular entre Vestimentifera e seus endossimbiontes para atender às suas demandas nutricionais12. Por exemplo, os hospedeiros perderam genes envolvidos na biossíntese de aminoácidos8,10,11 e no catabolismo de carboidratos9, mas expandiram as famílias de genes envolvidas no transporte de nutrientes8, troca gasosa8,9,10,13,14, imunidade inata9,11 e digestão lisossômica8,9, 10,15. Por outro lado, há informações genômicas para os endossimbiontes da maioria dos principais clados de Siboglinidae, incluindo Vestimentifera, Osedax e Frenulata16,17,18. Os endossimbiontes de Vestimentifera e Frenulata são mixotróficos19 e apresentam um repertório metabólico diversificado para produção de energia (por exemplo, o ciclo redutivo do ácido tricarboxílico nos endossimbiontes de Vestimentifera) e biossíntese de nutrientes que complementa as deficiências metabólicas de, pelo menos, o hospedeiro vestimentífero16,17. Além disso, um aumento no repertório genético para infectar e evadir a imunidade do hospedeiro16,17,18, transportar nutrientes18 e metabolizar compostos nitrogenados16,17 é comum em endossimbiontes de Siboglinidae. Notavelmente, muitas dessas alterações genéticas também ocorrem em outros animais quimiossimbióticos distantes, incluindo bivalves20, gastrópodes21 e o anelídeo clitelado Olavius ​​algarvensis22. Portanto, grupos diferentes de animais desenvolveram mecanismos genéticos semelhantes para sustentar diferentes simbioses quimiossintéticas em ecossistemas marinhos.

a Siboglinidae é um clado diverso de vermes anelídeos que evoluíram simbioses quimiossintéticas (lado esquerdo). Existem quatro linhagens principais dentro de Siboglinidae, ou seja, Frenulata, Osedax, Sclerolinum e Vestimentifera. Chemolithoautotrophy ocorre em Frenulata, Sclerolinum e Vestimentifera, que se associam a gamaproteobactérias que empregam enxofre ou metano para produzir compostos orgânicos em uma variedade de ecossistemas marinhos, desde a redução de sedimentos até infiltrações de metano e fontes hidrotermais (lado direito do painel). Diferentemente, os vermes Osedax (por exemplo, O. frankpressi; b, c) desenvolveram secundariamente uma associação heterotrófica com Oceanospirillales para explorar ossos vertebrados em decomposição. A base genômica para a evolução dessas simbioses nutricionais em Siboglinidae não é clara (pontos de interrogação à esquerda) porque a informação genômica só existe para hospedeiros Vestimentifera (círculos verdes à direita). As espécies aqui estudadas estão destacadas em negrito. b, c Fotografias de O. frankpressi em um osso de baleia (b; pontas de seta apontam para O. frankpressi) e uma fêmea adulta madura (c). O. frankpressi se instala e coloniza ossos de vertebrados em decomposição (b). Lá, a parte posterior do corpo torna-se infectada de forma estável com bactérias Oceanospirillales adquiridas no ambiente. Essa parte do corpo (as chamadas raízes) abriga as bactérias e cresce para penetrar no osso, dissolvendo os componentes orgânicos. Esses nutrientes são absorvidos e transportados até os bacteriócitos contendo os endossimbiontes, que irão proliferar e servir de alimento para o verme. Anteriormente ao tecido radicular estão os ovisacos reprodutivos e a cabeça apresenta dois pares de palpos.